Rakovnickou galerii založila Společnost přátel umění v Rakovníku. První iniciativní kroky učinila roku 1939, původně zamýšlela vytvořit „krajanskou“ obrazárnu, stálou expozici děl umělců, kteří měli nebo mají určitou vazbu k regionu Rakovnicka. Společnost zahájila i nákup vybraných obrazů, ale v průběhu války její aktivita ustala. Po osvobození se k původnímu záměru vrátila, vyhledala vhodné prostory a ustavila kuratorium galerie. V tehdejších právních poměrech převzal odpovědnost za další postup rakovnický místní a okresní národní výbor.

Rakovnická galerie byla otevřena 15. srpna 1948 v prostorách spořitelny (postavené ve třicátých letech podle projektu architekta F. A. Libry) na náměstí v Rakovníku.

Protože neměla vlastní sbírku, vystavovala většinou vypůjčená umělecká díla z nákupů MŠAO, spořitelny, ale také z darů a zápůjček od jednotlivých umělců. Rozhodující úlohu při založení galerie sehrál malíř Václav Rabas, proto později po jeho smrti byla galerie nazvána jeho jménem.

Provoz instituce zajišťovala místní osvětová beseda, v padesátých letech uspořádala několik výstav, získala darem několik sbírkových předmětů a udržovala veřejně přístupnou expozici. Roku 1960 bylo kdesi rozhodnuto o likvidaci expozice a přestěhování sbírek do městského muzea, následovalo převzetí většiny sbírek Středočeskou galerií v Praze, která se potom starala o prezentaci výtvarného umění ve výstavní síni muzea po celá šedesátá léta. Na konci šedesátých let se skupina nadšenců pokusila aktivitu Rabasovy galerie obnovit, ale jen v rámci okresního muzea a galerie.

V roce 1982 byla otevřena stálá expozice malířského díla V. Rabase v části opravené rakovnické synagogy v jedné síni se začaly pořádat krátkodobé výstavy, začala i soustavná publikační činnost. Konečně roku 1991 se galerie vyčlenila ze svazku s okresním muzeem a nadále působí jako samostatná příspěvková organizace zřizovaná státem a od roku 2003 Středočeským krajem.

Sbírka galerie vznikala od čtyřicátých let 20. stol., obsahuje díla autorů z rakovnického regionu a především soudobých. Kromě rozsáhlého souboru maleb, kreseb a grafiky V. Rabase, jsou zastoupeni P. Kotík, V. Tittelbach, V. Rada, Z. Balaš, V. Zykmund, J. J. Král, sochaři J. Fojtík, M. Pangrác a další. V poslední době vzniká sbírka soch z místní opuky, které vytvořili účastníci mezinárodního sochařského sympozia Džbán.