Oblastní galerie Vysočiny byla zřízena počátkem 50. let jako krajská galerie a roku 1958 včleněna do Krajského vlastivědného ústavu. Znovu osamostatněna jako Oblastní galerie Vysočiny byla v roce 1960. V roce 1964 byla umístěna v rekonstruovaném památkovém objektu, kde sídlí podnes. V roce 1989 byl na Masarykově náměstí veřejnosti zpřístupněn další objekt se stálou expozicí. Obě galerijní budovy jsou významnými ukázkami renesanční patricijské architektury Jihlavy z 16. století.

Sbírka českého umění 19. století zachycuje formální i námětové proměny našeho figurativního umění i krajinomalby v minulém století. V kolekci jsou zastoupena díla A. Machka, A. Mánesa, J. Navrátila, B. Havránka, A. Chittussiho, V. Brožíka, J. Schikanedra, A. Slavíčka, A. Kalvody a dalších.

Kolekce českého umění první poloviny 20. století sleduje jak nástup a proměny české avantgardy, tak i tradicionálně zaměřené umění v dílech J. Preislera, F. Bílka, J. Štursy, B. Kubišty, A. Procházky, O. Gutfreunda, J. Zrzavého, F. Tichého, J. Baucha, J. Šímy a dalších autorů. Pro druhou polovinu 20. století je těžiště sbírky především v umělecké tvorbě 60. let, kterou dokumentují práce např. M. Medka, J. Koláře, J. Johna, V. Preclíka, E. Kmentové, O. Zoubka. Sbírka regionálního umění na Vysočině mapuje výtvarné umění v oblasti Českomoravské vysočiny, zejména v 2. polovině 20. století, s důrazem na Jihlavsko. Ze současných umělců jsou zde zastoupeni např. J. Boška, F. Dörfl, J. Jirmus, L. Novák, R. Wiesner, K. Hyliš, R. Podrázský.